Fig 3 : Micrographies par microscopie électronique a balayage des biofilms formes par Streptococcus sanguinis à 72 heures (gauche) et 120 heures (droite), de haut en bas : polyetherethercetone (PEEK), PEEK sablé, titane pur commercial, et titane-6 aluminum-4 vanadium. Les biofilms sont clairement présents sur toutes les surfaces. Certaines des bactéries présentes sur les images, surtout à 120 heures, sont masquées par une substance ayant l’ aspect d’une matrice (taches foncées) autour des streptocoques. Trait représentant l’échelle = 2 μm sur toutes les images.

Fig 4 : Formation du biofilm par Streptococcus gordonii à 48 heures. Le diagramme en boites illustre l’absorbance du cristal violet à 590 nm en présence de sucrose à 1 % (boites blanches), et en son absence (boites vertes). Les médianes qui ne sont pas indiquées par une même lettre minuscule sont sensiblement différentes – calcul effectué par une analyse de la variance à un facteur (ANOVA) p

Fig 5 : Biofilm forme par Streptococcus oralis (gauche) et Streptococcus gordonii (droite) sur le polyetherethercetone (PEEK) sable à 48 heures. Certaines chaines bactériennes sont visibles dans les fissures et les anfractuosités. Trait représentant l’échelle = 10 μm

3.3 Spectroscopie à rayons X à dispersion d’énergie

Les résultats de l’analyse EDS ont confirmé la pureté prévue du Ti-pc et la composition du Ti6Al4V (Tableau 2). La petite quantité d’aluminium présente dans l’échantillon de PEEK sable pouvait être due à des résidus du sablage par l’oxyde d’aluminium (Al2O3) incrustés dans la surface.

Tableau 2 : Résultats de l’analyse EDS Abréviations : Ti-pc, titane pur commercial ; EDS, spectroscopie à rayons X à dispersion d’énergie ; PEEK, polyétherethercétone ; nd, non détecté ; Ti6Al4V, titane-6 aluminum-4 vanadium.

3.4 Angle de contact

Les résultats des mesures de l’angle de contact sont présents dans le Tableau 3. Le PEEK sablé a présenté la valeur moyenne la plus élevée de l’angle de contact. Les deux échantillons de PEEK étaient beaucoup plus hydrophobes que les échantillons de titane (< 0,01), mais il n’existait aucune différence statistique entre le Ti-pc et le Ti6Al4V (0,06). Le PEEK sablé était beaucoup plus hydrophobe que le PEEK non sablé (< 0,001).

3.5 Formation du biofilm

Tableau 3 : Mesures de l’angle de contact pour les différents matériaux. Abréviations : Ti-pc, titane pur commercial ; PEEK, polyétherethercetone ; Ti6Al4V, titane-6 aluminum- 4 vanadium. Angles de contact moyens et leurs écarts-types entre la goutte de liquide et la surface solide (°). N = 3. Les valeurs moyennes n’ayant pas le même exposant sont sensiblement différentes – calcul effectué par une analyse de la variance à un facteur, suivie d’un test post hoc de Tukey, niveau de signification fixe a p < 0,05.

La formation la plus importante du biofilm par S. sanguinis a été observée sur le PEEK sablé à 72 heures, mais il n’y avait aucune différence significative par rapport au PEEK et au Ti-pc (Figure 2a). Le Ti6Al4V présentait beaucoup moins de biofilm par rapport aux trois autres matériaux après 72 heures. Comme attendu, la quantité de biofilm a augmenté après 120 heures sur toutes les surfaces, mais les résultats étaient plus variables et aucune différence significative n’existait entre les groupes après ce temps. Une ANOVA á deux facteurs avec interaction du temps et du matériau a été réalisée, pour déterminer les différences entre les groupes échantillonnés. Selon l’analyse, le PEEK et le PEEK sablé présentaient des valeurs moyennes de l’absorbance nettement plus élevées que le Ti64AlV, tandis que le Ti-pc ne différait d’aucun des autres groupes.

A 72 heures comme à 120 heures, S. sanguinis avait complètement recouvert les surfaces (Figure 3). Après 120 heures, certaines des cellules étaient masquées par une substance ayant l’aspect d’une matrice extracellulaire amorphe. Des caractéristiques similaires ont été observées avec les autres bactéries à ce moment-là (non montré). Aucune différence significative dans la formation du biofilm par S. oralis n’a été observée sur les divers matériaux et surfaces après 72 heures (Figure 2b). Toutefois, après 120 heures. Le PEEK sablé présentait une absorbance beaucoup plus élevée (< 0,05).

En présence d’E. faecalis, la quantité de biofilm sur le PEEK et le PEEK sablé était beaucoup plus grande que sur Ti6Al4V après 72 heures (Figure 2c). Après 120 heures, la formation du biofilm était nettement plus prononcée sur le Ti-pc que sur les trois autres matériaux, comme la confirme une ANOVA a deux facteurs (< 0,05).

La formation du biofilm par S. gordonii était plus importante sur les quatre matériaux lorsque la bactérie avait été cultivée en présence de sucrose par rapport à une culture sans sucrose (Figure 4). Une substance extracellulaire amorphe, supposée être un polysaccharide, est apparue sur les images MEB de toutes les souches après des périodes prolongées de culture et, comme attendu, elle était moins abondante dans les échantillons contenant S. gordonii qui avaient été cultivés sans sucrose. Dans les deux cas, on observait une quantité beaucoup plus importante de biofilm sur le PEEK sablé que sur le PEEK. Les images MEB de S. oralis et S. gordonii sur la surface plus rugueuse du PEEK sablé (Figure 5) montrent des chaines de bactéries logées dans les fissures et les anfractuosités. Il n’existait aucune différence significative dans la quantité de biofilms formée sur le Ti-pc et le Ti6Al4V.

4 Discussion

Les résultats de cette étude in vitro ont conclu à une bonne croissance bactérienne sur tous les matériaux et ils sont similaires à ceux de Barton et al. (1996), qui ont montré que les bactéries adhéraient de manière tout aussi efficace á de nombreux polymères orthopédiques. Toutefois, on a observé des différences significatives dans la croissance bactérienne entre les divers groupes de matériaux. Nous avions fait l’hypothèse que la formation du biofilm serait affectée par les compositions et rugosités variables des matériaux. La croissance de S. sanguinis s’est avérée moins forte sur le Ti6Al4V que dans les autres groupes à 72 heures. Cependant, après 120 heures, on n’observait plus aucune différence entre les groupes, peut-être parce que le ralentissement de cette croissance ponctuelle était le résultat d’une compétition pour l’espace et les éléments nutritifs.

Nous avons pu confirmer que la rugosité de surface avait un impact sur l’adhésion des bactéries á ces matériaux. En comparant les effets du matériau et du temps, nous avons constaté une formation du biofilm par S. sanguinis nettement plus importante sur le PEEK et le PEEK sablé que sur le Ti6Al4V. La croissance de S. oralis a également été plus forte sur le PEEK sablé que sur tous les autres groupes. La même tendance a pu être observée avec S. gordonii, qui a formé une quantité beaucoup plus importante de biofilm sur le PEEK sablé que sur le PEEK, tant avec que sans sucrose. Il est bien connu qu’une rugosité de surface accrue augmente la quantité de bactéries dans le biofilm par rapport à une surface plus lisse (Teughels et al., 2006). Cela tient notamment à ce que les bactéries peuvent se fixer plus facilement et sont protégées dans les fissures micrométriques de la surface plus rugueuse (Bollen et al., 1997), ainsi qu’on peut le voir sur les images MEB de la figure 5.

Les cellules fixées disposent également d’une surface plus importante pour croitre, comme l’indique le paramètre Sdr, qui était nettement plus élevé sur le PEEK sablé. Ce paramètre Sdr représente la surface supplémentaire attribuable à la rugosité, par rapport à une surface totalement plane. Pour des matériaux implantes destines à former une interface avec le tissu osseux, il est souhaitable de créer une surface rugueuse qui favorise la pénétration du tissu dans la surface. Par contre, en présence de composants non implantes tels que les piliers dentaires, il est important de conserver les biomateriaux présents dans la cavité orale aussi lisses que possible. Cette précaution permet de prévenir les infections en réduisant la quantité de biofilm formée sur les surfaces et facilite également le nettoyage. Les rainures d’usinage présentes sur les échantillons augmentent légèrement la surface disponible pour la colonisation, et pourraient contribuer à l’ancrage du biofilm convergent. Toutefois, il est peu probable que leur présence affecte considérablement l’adhésion initiale des bactéries, car elles sont beaucoup plus larges que les cellules bactériennes.

Certains auteurs ont également évoqué une influence de la mouillabilité d’un biomatériau sur la formation du biofilm (Wassmann, Kreis, Behr et Buergers, 2017). Les matériaux qui possèdent une énergie libre de surface élevée, produisent une surface plus mouillable et sont davantage susceptibles de fixer les bactéries (Teughels et al., 2006), bien que cela dépende du caractère hydrophobe des bactéries (Song, Koo, et Ren, 2015).

Dans la présente étude toutefois, le plus grand angle de contact (mouillabilité moindre) a été observé sur le PEEK sable, suivi du PEEK. Cela s’explique peut-être par entre les éléments de surface saillants, repousse les gouttelettes d’eau. Ce phénomène a été observé avec de nombreuses surfaces rugueuses similaires (Bicol, Thiele et Quere, 2002). S. sanguinis et S. oralis sont tous deux considérés comme des bactéries hydrophobes, et leur adhésion préférentielle aux surfaces hydrophobes a déjà été démontrée (Song et al., 2015). Outre la surface accrue, cette propriété pourrait être un facteur contributif qui explique leur affinité apparente pour les surfaces en PEEK sablé.

La composition chimique de la surface du matériau pourrait également jouer un rôle dans la formation du biofilm (Auschill et al., 2002). La fixation des bactéries à différentes surfaces, implique des mécanismes complexes faisant intervenir diverses forces physico-chimiques qui attirent ou repoussent les bactéries (Teughels et al., 2006). Les analyses EDS ont montré des traces d’aluminium dans le PEEK sablé, dont l’origine était très probablement le sablage par air-abrasion de la surface de PEEK par des particules d’oxyde d’aluminium (Al2O3), mais ceci n’entraine aucune activité antimicrobienne significative (Jastrzqbska, Karwowska, Olszyna et Kunicki, 2013) et n’a probablement aucun effet sur la formation du biofilm.

Jusqu’à présent, il n’y a que peu d’études sur l’influence de la chimie de surface du PEEK associée à la croissance bactérienne. Dans la mesure ou tant la composition que la rugosité de la surface affectent la mouillabilité, il est difficile de déterminer quel paramètre est le plus influent. Toutefois, même si le degré de mouillabilité et la rugosité de surface ont une interaction commune, tout porte à croire que cette dernière est le plus prévalent de ces deux paramètres (Quirynen et Bollen, 1995). Pour comparer les effets de la composition de la surface uniquement, on aurait pu uniformiser la rugosité des surfaces du Ti et du PEEK, et nous admettons qu’il y a la une faille dans cette étude, qui devra faire l’objet d’un travail ultérieur. Néanmoins, bien que la composition du matériau puisse jouer un rôle, l’accroissement de surface créé par les pores superficiels est probablement le paramètre le plus influent, car il permet la pénétration et le piégeage des bactéries dans les irrégularités de cette surface, comme le montre la figure 5. Après 72 et 120 heures, le relief superficiel est minimisé par une couche convergente de bactéries qui remplit les fissures et les anfractuosités de toutes les surfaces (Figure 3). Nos résultats suggèrent que le PEEK usine n’est pas plus expose à la colonisation bactérienne que le Ti-pc ou le TiAl6V4, et sur ce plan, il représente une solution appropriée pour remplacer les métaux en dentisterie prothétique. Des résultats comparables ont été présentes dans le cadre d’une comparaison de la formation du biofilm par S. aureus et S. epidermidis sur le PEEK et sur le Ti (Stawarczyk et al., 2014). Dans notre étude, nous avons observé des taux similaires de croissance bactérienne sur le Ti-pc et le Ti6Al4V en présence des colonisateurs primaires S. sanguinis, S. oralis et S. gordonii.

Cette observation était prévue, car les deux matériaux présentent une rugosité et une mouillabilité comparables (Mabboux, Ponsonnet, Morrier, Jaffrezic et Barsotti, 2004) et elle est conforme aux résultats de Wang et al. concernant S. sanguinis (2018). Une croissance beaucoup plus forte d’E. faecalis a cependant été constatée sur le Ti-pc par rapport aux trois autres surfaces. Une étude plus approfondie est nécessaire pour en obtenir la confirmation. Ceci est sans doute lié aux propriétés de la surface des bactéries et à leur sensibilité à l’aluminium ou au vanadium présents dans l’alliage. Barao et al. (2014) ont observé une meilleure fixation de Porphyromonas gingivalis au Ti-pc qu’au Ti6Al4V. Ils ont suggéré que la fixation moindre de P. gingivalis au Ti6Al4V était peut-être due à l’effet antimicrobien du vanadium (Tousley, Wren, Towler et Mellott – 2012). Cependant, Wang et al. (2018) ont constaté une adhésion plus importante des bactéries E. coli, S. epidermidis et S. sanguinis au vanadium pur par rapport à l’aluminium pur. Jusqu’à présent, les quelques études in vitro ayant comparé la croissance bactérienne sur le Ti-pc et le Ti6Al4V présentent des résultats contradictoires, en fonction des espèces bactériennes et de la conception des études. Les incohérences dans les résultats peuvent également être dues à l’hétérogénéité des propriétés de la paroi cellulaire dans les sous-populations de cellules d’une même espèce bactérienne, comme l’ont rapporté van Merode, van der Mei, Busscher et Krom (2006) pour E. faecalis. Dans un article de synthèse, Shah, Trobos, Thomsen et Palmquist (2016) ont également souligne le manque d’études in vivo concernant la croissance bactérienne et les différences entre le Ti-pc et le Ti6Al4V.

Les biomateriaux introduits dans l’environnement buccal sont immédiatement recouverts par une fine pellicule constituée de diverses protéines, enzymes et autres molécules salivaires auxquelles les bactéries peuvent se fixer pour former un biofilm (Teughels et al., 2006). Mais si la salive facilite l’adhésion bactérienne, elle contient aussi des protéines antibactériennes qui inhibent la croissance et l’adhésion (Hannig et Hannig, 2009). De plus, la pellicule exogène acquise peut dans une certaine mesure uniformiser les différences dans les propriétés physico-chimiques des surfaces (Hannig et Hannig, 2009). Dans notre étude, les bactéries n’ont pas été cultivées en présence de salive, et donc son effet n’a pas été pris en compte. Un autre aspect important a considéré est la composition des biofilms dans la plaque dentaire. En effet, ils ne contiennent pas qu’une seule espèce, mais sont au contraire constitués de communautés ou plusieurs espèces différentes interagissent de façon complexe et répondent aux changements de l’environnement comme une seule entité (Marsh, 2004). Même si les caractéristiques d’espèces bien particulières étaient examinées séparément dans la présente étude, les colonisateurs précoces S. sanguinis, S. oralis et S. gordonii sont aussi importants dans la mesure où ils permettent la fixation de colonisateurs tardifs et, par conséquent, ils influencent la composition du biofilm au cours de sa maturation. Des études ultérieures incluront des biofilms multi espèces plus complexes en présence de salive.

5 Conclusions

Dans les limites de cette étude in vitro, on peut conclure que l’adhésion bactérienne était similaire sur le PEEK, le Ti-pc et le Ti6Al4V. Toutefois, le PEEK sablé, pourvu d’une topographie de surface plus rugueuse, a présente une formation plus importante du biofilm par S. sanguinis, S. oralis, et S. gordonii.

Remerciements : Nous remercions le Dr Torgny Alstad pour sa contribution à l’analyse statistique et le Dr Nina Vyas pour l’aide apportée à l’obtention de certaines des images MEB. Cette étude a été appuyée par des subventions de la fondation Wilhelm and Martina Lundgren Science Foundation. ORCID : Sargon Barkarmo https://orcid.org/0000-0001-9733-0927

Auteurs : MSargon Barkarmo,1 Daniel Longhorn,2 Kiran Leer,2, 3 Carina B. Johansson,1 Victoria Stenport,1 Sebastian Franco-Tabares,1 Sarah A. Kuehne,2, 3 Rachel Sammons2

Cet article en libre accès est mis à disposition selon les termes de la licence Creative Commons Attribution, qui en autorise l’utilisation, la distribution et la reproduction sur tout support, à condition que l’œuvre originale soit dûment citée. © 2019 The Authors. Clinical and Experimental Dental Research – publié par John Wiley & Sons Ltd. Clin Exp Dent Res. 2019;5:427-437. wileyonlinelibrary.com/journal/cre2.
Cet article est est paru dans le journal Dental Tribune France août /septembre 2020 VOL 12 /NO 8-9

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